Fu sede della omonima Confraternita dal 1536. È dedicato al primo santo anacoreta cristiano, predecessore dell'altro anacoreta S. Antonio Abate, al quale è intitolato un altro oratorio e la chiesa del Borgo.

 

 

Il restauro del 2009 ha mantenuto esternamente le tracce delle originarie aperture, ma sono state ricoperte durante gli ultimi restauri.

 

L'interno è un'unica sala a pianta rettangolare priva di abside e di transetto, scandita in due campate da paraste doriche, avente quindi anche una funzione di sostegno. È coperta da volte a lunetta. Le decorazioni pittoriche di colore azzurro, rosa antico e oro, evidenziano le linee architettoniche. Nella volta vi è raffigurata una colomba che emana raggi, simbolo dello Spirito Santo e la citazione in latino di S. Giovanni riferendosi al Cristo: "Ecco l'Agnello di Dio che toglie i peccati del mondo…".

 

La mostra d'altare intagliata e dorata ha le linee rinascimentali del XVI secolo. Sopra all'altare è collocata la statua lignea dipinta raffigurante San Giovanni bambino con gli attributi dell'iconografia: il vestito di pelle di animale, il bastone da viandante sormontato dalla croce con  il cartiglio. Ai due lati dell'altare sono due dipinti su supporto di pelle raffiguranti l'Annunciazione.

 

All'interno è conservata una tela del perugino Giovanni Francesco Bassotti (XVII secolo), raffigurante la Nascita di San Giovanni Battista.

 

L'oratorio viene aperto al pubblico per iniziative culturali promosse dall'associazione di quartiere Ri Vivi il Borgo di S. Antonio, che ha ridato vita anche alla festa di San Giovanni ll 24 giugno, in occasione della quale viene svolta la celebrazione religiosa e la benedizione dell'acqua odorosa realizzata con l'infuso di tutte le piante profumate che la stagione offre, messe in infusione dalla notte precedente.

 

Dal 2018 l'Oratorio è divenuto sede dell'Associazione Beata Colomba, mentre la proprietà è rimasta della Curia Arcivescovile di Perugia. L'edificio annesso, a restauro ultimato diverrà sede della Casa dei Poveri della Confraternita di San Giovanni Battista di Borgo Sant'Antonio.